Nagybátyja neves fordító Allen Mandelbaum egy ideig náluk hagyta hatalmas könyvtárát, Auster tizenévesen lelkesen vetette bele magát az olvasás örömeibe, imádott olvasni, és hamarosan az írás nyújtotta élvezetet is megízlelte. Első verseit is nagybátyjának mutatta meg, aki szívesen foglalkozott tehetséges unaköccsével.

A középiskola befejezése után európai körutat tett, járt Olaszországban, Spanyolországban, Franciaországban és Dublinba is ellátogatott James Joyce nyomán. Hazatérése után a Columbia egyetemen folytatta tanulmányait. 1970-ben diplomázott, majd ismét Franciaországba utazott, ott elsősorban a huszadik század francia költők verseinek fordításával foglalkozott.

1974-ben megnősült (Lydia Davis), majd ebben az évben első verseskötete is megjelent Unearth (Felfedezés) címmel. 1979-ben meghalt édesapja. Auster nagyobb összeget örökölt így végre lehetővé vált számára, hogy minden idejét az írásnak szentelje.

Édesapja halálát később az 1982-ben megjelent The Invention of Solitude (A magány felfedezése) című memoárjában dolgozta fel. Első prózai munkája a White Spaces (Fehér terek) című esszégyűjtemény, amely 1980-ban került kiadásra.

Első feleségével kötött házassága hamar véget ért, azonban 1981-ben újra megnősült (Siri Hustvedt), akitől egy lánya született.

Az irodalmi áttörést az 1987-ben megjelent New York Trilogy (New York trilógia) című kötete hozta meg számára. Ebben az írásában talált rá arra a világra, melynek segítségével kifejezheti önmagát, melynek középpontjában mindig az emberi lélek rejtélyes világa áll.

1989-ben látott napvilágot a Moonpalace (Holdpalota) című regénye, ezt követte a Music of Chance (A véletlen zenéje), amely 1990-ben jelent meg. 1992-ben adták ki a Leviathan (Leviatán) című regényét, majd 1994-ben a Mr. Vertigo-t. A következő évben Auster a Smoke (A füst) és a Blue in the Face (Egy füst alatt) c. filmek forgatókönyvírójaként tűnik fel. Ezután rendezőként is kipróbálta magát, 1998-ban a Lulu on the Bridge (Lulu a hídon) cí. filmben.

1999-ben jelent meg a Timbuktu című regénye, majd a The book of Illusions (Az illúziók könyve) c. művét olvashattuk. 2003-ban jelent meg az Oracle Night (Az orákulum éjszakája) majd 2004. őszén az In the country of Last Things (A végső dolgok országában) magyar nyelvű fordítása. Az utóbbi időben szinte évente új alkotásokkal jön elő Auster, legutóbbi műve The Brooklyn Follies (Brooklyni balgaságok), idén ősszel pedig a Travels in the Scriptorium(2007) jelent meg.